「禍野」より出でて人に仇なす異世界の化け物ケガレ。中学生の少年・焔魔堂ろくろは、ケガレを祓い清める最強の陰陽師をかつて目指していたが、ある事件を機に陰陽師になることを拒んでいた。そんな彼の前に運命の少女・化野紅緒が空から突然降ってきて…!?

陰陽師になる事を拒むろくろと、ケガレ殲滅を志す紅緒。そんな二人が最強の陰陽師を生む夫婦となる事を運命づけられてしまった!!　陰陽頭から同棲を命じられた二人は、反目しつつも新生活を開始。そんな中、紅緒は「禍野」でずっと探し続けていた仇敵と遭遇し!?

陰陽師として戦う意思を固めたろくろの前に師・清弦が現れた。「雛月の悲劇」で紅緒の兄悠斗を殺したのはろくろだと清弦から聞かされ、紅緒は激高する。悩みながらも雛月の悲劇の真相を紅緒に打ち明けることを決めたろくろの前で、繭良の身に異変が……!?

「雛月の悲劇」を引き起こした紅緒の兄・悠斗の出現により師・清弦が斃された。ろくろと紅緒は悠斗を止めるべく、共に禍野へと赴く事を決意する。二人は力を高めるため、互いの力を増幅させる“共振”の特訓を開始。過去を、肉親の罪を清算せんと戦いを挑むが!?

悠斗を止めるため、禍野へと赴いたろくろと紅緒は“共振”を武器に奮戦する。重傷を負ってしまった紅緒は婆娑羅の助けで、ろくろの右腕と同じ力をその両脚に宿し、単身悠斗に立ち向かっていく!!　苛烈な戦いが続く中で、ろくろの前に一人の少女が現れて…!?

悠斗との死闘の末、己の無力さを痛感したろくろと紅緒。二人は悠斗が向かったという最前線たる土御門島へ行くことを決意する。だが有馬に力不足を指摘され、修行を始めることに。2年の時が流れ、力を付けたろくろを審査する為、彼の前に現れた人物とは…!?

見極めの儀の最中、小夜の呪護者・葛の葉に呼応するように出現した、ろくろの呪護者“晴明”!!　紅緒達は凄まじい呪力のせめぎ合いを目撃する。ろくろに下った土御門島行きへの試験の合否は!?　一方、束の間の自由を満喫する小夜に婆娑羅の魔の手が迫る…!!

婆娑羅に連れ去られた小夜を追うろくろ、紅緒、士門、繭良の四人。力を合わせ小夜奪還に成功するも、小夜を連れて逃げる繭良の前にもう一人の婆娑羅が!!　危機を察知して駆けつけた紅緒もあえなく倒され、窮地に立つ繭良。そんな時、目の前に現れたのは…!?

聖丸に貫かれた小夜！　妹を救う術を失った士門！　闘い疲れ万事休すの繭良。ろくろもまた傷を負い立ち上がれずにいたが、薄れる意識の中、語りかける者が…。完全復活したろくろは運命を懸け、紅緒と共に聖丸へ挑む!!　だが、死闘を経た紅緒に異変が…!?

呪力を失った紅緒を残し、繭良と二人、ついに土御門島へやってきたろくろ！　悠斗との決着をつけるべく気炎を吐くが、島を統べる名門の代表格の対応は期待と猜疑心に満ちていた…。戦いの最前線で厳しい現実を知ったろくろは、覚悟を決め、新たな試練へ！

取り潰し寸前の紅緒の生家・化野家で、新生活を開始したろくろ。化野家の再興を心に誓う式神・きなこの指南で、悠斗討伐への足がかり“御前試合”を目指す事に。青陽院に入学し仲間探しを始めるが!?　一方、呪力を取り戻すため、紅緒は孤独な戦いの途へ…!!

土御門島を熱狂の渦に巻き込む御前試合が開幕！　家の威信を懸け、熱き戦いの火蓋は切られた！　天若家を背負う繭良は、勇気を奮い立たせ、御幣島すばるに挑むも、その力の差に圧倒される…。一方、胸を昂らせるろくろは、格上・勘久郎との戦いへ──。

御前試合、水度坂勘久郎との対戦は、ろくろが投げかけた「勘ちゃん先生」の言葉で一変!!　マスクを外し素顔をさらけ出した勘久郎は“ケガレ喰い”の封印を解き、本気を見せる！　残り時間はあと僅か。驚異的な強さの勘久郎に、ろくろが選んだ最後の一手は!?

御前試合の最終戦、十二天将最強と謳われるウノ宮天馬を前に、互角の戦いを見せる斑鳩士門！　だが、追い込まれた天馬は突如豹変、ろくろ達は、信じがたい結末を目にする!!　一方、本土に残る紅緒は、呪力を取り戻すため、神威の案内で謎の婆娑羅・千怒の下へ…!!

再び、ろくろの元へ戻るため、残酷な儀式に身を委ねる紅緒。追随する神威にも異変が…!?　一方、“石鏡悠斗討拔作戦”に抜擢されたろくろ。焔魔堂家を率い、意気揚々と任務へ挑むも、陰陽連へ戦慄の知らせが!!　脅威度SS婆娑羅出現、緊急事態発生に緊張が走る!!

婆娑羅・加布羅に急襲された五百蔵家！ 単身立ち向かう志鶴の元に駆けつけた膳所美玖と蹉ダ桜。加布羅は二人の仇敵でもあった。死力を尽くし戦う三人に非情な運命が!! 一方、ろくろ達の前には、婆娑羅・銀鏡が立ちはだかる！ 焔魔堂家一同に動揺が拡がり…!?

婆娑羅による五点同時襲撃に晒される陰陽連。焔魔堂家を率い、銀鏡と対峙するろくろもその渦中に…。そして全ての元凶、石鏡悠斗が真層・禍野最上階層に現れる！　迎撃に向かう陰陽頭・土御門有馬。だが、婆娑羅二位・無悪との対峙は未曾有の事態に…!!

土御門島の結界消滅！　現へケガレの軍勢が放たれた…！　禍野で戦うろくろと有主は、救出に来た陰陽頭・有馬が、婆娑羅・無悪に倒される信じ難い現実に直面し、為す術を失う。だが、有馬は呪力を繋ぎ復活。無悪と再び対峙するため、最後の禁忌を破る──!!

脅威度SSS、更に“玄胎”と化した悠斗が、ろくろと天馬を追い詰める。だが二人が手を取り合った瞬間、“共振”が発動、反撃に転じるが──!!　千年続く陰陽師とケガレの戦いは、終焉の始まりへ…。幼き日、天馬が背負った宿命、そして悠斗を襲った悪夢とは…!?